2024年9月23日，GigaScience發表了複旦大學生命科學學院胡薇/陸豔團隊題為“Whole-genome sequencing of the invasive golden apple snail Pomacea canaliculate from Asia reveals rapid expansion and adaptive evolution”的研究論文。該研究通過采集和分析亞洲17個地區的173個小管福壽螺基因組，結合三代基因組組裝和轉錄組測序分析，係統評估了小管福壽螺在亞洲地區的遺傳多樣性和群體結構，解析了福壽螺作為入侵物種進入亞洲後快速適應新環境的演化機製。
小管福壽螺（Pomacea canaliculata）原產於南美洲亞馬遜河流域，後被引入東亞和東南亞多個國家，是唯一一種被世界自然保護聯盟（IUCN）列為全球100種惡性外來物種的淡水螺，因其繁殖力高、生長快和適應性強的特點，嚴重危及入侵地區生態係統，值得一提的是，福壽螺是人畜共患寄生蟲廣州管圓線蟲的傳播媒介，嚴重威脅人類健康並對公共衛生安全造成影響。本研究結合PacBio、Hi-C和全長轉錄組測序完成了福壽螺參考基因組的組裝與注釋，采集了來源於中國南部14個省/市以及東南亞的3個國家（柬埔寨、老撾和越南）的小管福壽螺樣本進行全基因組測序。盡管此前的線粒體研究顯示小管福壽螺在亞洲經曆了多次的起源和遷徙，但全基因組水平的遺傳變異圖譜依然揭示其在東亞和東南亞地區存在亞群結構（圖1）。
圖1樣本分布及群體遺傳結構
通過分析和比較已公開發表的軟體動物基因組數據，本研究發現小管福壽螺的遺傳多樣性在軟體動物中處於較高的水平，群體間遺傳分化高於群體內的遺傳分化，且遺傳距離和地理距離之間未顯示出顯著的相關性，這些結果從遺傳學角度表明小管福壽螺在進入亞洲後存在快速擴張。有研究顯示，年均溫度是限製福壽螺向北方入侵的關鍵環境因子，有趣的是，本研究通過EEMS（estimated effective migrations surfaces）分析發現福壽螺的遺傳遷徙屏障與長江流域或邊境線相吻合，暗示氣溫和人為攜帶（入境）可能是影響其遷徙和擴散的主要因素（圖2）。
適應性進化是生物體在新環境中生存和繁衍的重要機製。起源於南美洲，近期遷移到亞洲，並快速擴張的小管福壽螺，或可成為幫助人們理解物種如何快速適應新環境的較理想的“模式生物”。小管福壽螺具有較強的環境適應能力，尤其是抗溫度脅迫和抗病原入侵能力，大量研究表明，冬季低溫是福壽螺擴張和遷徙的最大限製因素。本研究選取最冷月的最低溫度作為主要環境因子，鑒定出了與低溫適應相關的候選基因。其中，最為顯著的是編碼冷休克蛋白的基因CSDE1，且它在5′-UTR區域的一個特征單倍型在低溫地區的樣本中呈現較高頻率。我們發現CSDE1的一個突變(Chr7: G. 27642529 A > G)與溫度高度相關，即在大多數低溫地區顯示出最高的等位基因頻率，但在高溫地區頻率接近為0。為了進一步研究CSDE1基因在冷暴露下的動態表達，實時定量PCR實驗結果表明，將福壽螺暴露於寒冷環境下的第一個24小時內，其血細胞中CSDE1基因的表達水平顯著升高，並在隨後的4天內迅速下降，以上結果為CSDE1基因在福壽螺中的低溫適應性研究提供了重要的線索（圖3）。
本研究還發現了9個與溫度相關的基因具有顯著的自然選擇信號，並在正向調節冷應激、寒冷適應和耐受、抑製棕色脂肪組織中的冷啟動等過程中發揮重要作用，轉錄組分析顯示這些基因的表達在冷刺激下均顯著上調（圖4）。此外，福壽螺具有較強的抗病原脅迫能力，我們共發現235個基因具有顯著的平衡選擇信號，其中199個基因在不同刺激下（冷刺激、熱刺激、幹旱、重金屬脅迫和空氣暴露）呈現差異化表達，且這些具有顯著平衡選擇的信號的基因大部分與免疫相關，可能是小管福壽螺應對亞洲複雜的病原體環境並與之共進化的遺傳基礎。
盡管人們越來越深刻的意識和體會到入侵物種對人類生活所產生的直接或間接影響，但對於媒介生物或軟體動物的基因組研究依然極度匱乏，本研究首次將大規模全基因組測序應用於被人們所熟知卻缺乏遺傳學關注的傳病媒介生物小管福壽螺，從群體演化的角度探討該物種進入亞洲後快速擴張的遺傳基礎及其適應新環境的演化機製，也為入侵物種的防控提供了有價值的多組學數據資源。
複旦大學生命科學學院陸豔副研究員和博士後羅芳為本文共同第一作者，複旦大學生命科學學院/內蒙古大學生命科學學院胡薇教授和陸豔副研究員為共同通訊作者，複旦大學生命科學學院碩士周安、博士生易存、博士生謝雨翔、博士生張衛、中國科學院上海營養與健康研究所陳豪博士、廣州中醫藥大學李健博士、中國疾病預防控製中心寄生蟲病預防控製所郭雲海副研究員、雲南省寄生蟲病研究所楊亞明研究員、中山大學吳忠道教授、中國疾病預防控製中心寄生蟲病預防控製所張儀研究員和複旦大學進化生物學中心徐書華教授等作為論文作者對該工作的開展和完成給予了大力支持並作出重要貢獻。該項目獲得了國家重點研發計劃的資助。
論文鏈接：https://academic.oup.com/gigascience/article/doi/10.1093/gigascience/giae064/7765448